Microbial Fe(II) oxidation: cell-mineral interactions and implications for modern and ancient environments

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dc.contributor.advisor Kappler, Andreas (Prof.) de_DE
dc.contributor.author Hegler, Florian de_DE
dc.date.accessioned 2011-06-20 de_DE
dc.date.accessioned 2014-03-18T10:22:53Z
dc.date.available 2011-06-20 de_DE
dc.date.available 2014-03-18T10:22:53Z
dc.date.issued 2011 de_DE
dc.identifier.other 346537703 de_DE
dc.identifier.uri http://nbn-resolving.de/urn:nbn:de:bsz:21-opus-56776 de_DE
dc.identifier.uri http://hdl.handle.net/10900/49539
dc.description.abstract Iron is a ubiquitous redox-active element in the environment. Ferrous and ferric iron are the dominant redox species. Biological as well as chemical processes mediate the redox-change between the two species. While Fe(II) is rather soluble at circumneutral pH, Fe(III) is scarcely soluble and Fe(III) minerals form which precipitate as Fe(III)(hydr)oxides. These Fe(III) minerals may sorb or precipitate on the cell surface of Fe(II)-oxidizing bacteria and ultimately this can lead to encrustation of the cells. Encrustation of cells of chemotrophic Fe(II)-oxidizers would hinder the exchange of the cell with its environment. Furthermore, light required by phototrophic organisms would also be reduced by encrustation. In order to determine differences in encrustation of phototrophic and nitrate-reducing Fe(II)-oxidizing bacteria, cell-mineral aggregates were visualized and analyzed by scanning electron microscopy. In this thesis we show that most of the known photoferrotrophic bacteria are not encrusted with Fe(III) minerals while one of the nitrate-reducing Fe(II) oxidizers is heavily encrusted with Fe(III) minerals. It is so far not clear how bacteria can avoid encrustation by Fe(III) minerals. Therefore, the cell surface pH of photoferrotrophs was determined. My work showed that the cell surface pH of a photoferrotroph is lower than the bulk pH. Geochemical calculations showed that the low cell surface pH is sufficient to reduce Fe(III) precipitation at the cell surface. In addition to a low cell surface pH, we found that photoferrotrophs localize Fe(III) mineral precipitation away from the cell onto extra-cellular fibers. In contrast to the lower cell surface pH, I did not find any evidence, that a difference in the pH of the medium from pH 6.2 to 7.4 leads to a change in encrustation of nitrate-reducing Fe(II)-oxidizing bacteria. The influence of bulk pH on the identity and crystallinity of the minerals formed was found to be negligible. The cell surface is in direct contact with the cell’s environment and thus also governs the interaction of cells with minerals. In order to determine the cell surface functional groups and their density, acid-base titrations of encrusting and not encrusting bacteria were performed. Modeling of the titration data showed, that the cell surface of not-encrusting bacteria is more negatively charged than that of encrusting bacteria. In contrast to chemically synthesized Fe(III) minerals, Fe(III) minerals precipitated in mineral medium are negatively charged. The repulsion between cells and Fe(III) minerals is stronger the higher the surface charge. In contrast to pure laboratory cultures, iron oxidation in the environment is mediated by complex bacterial communities. I chose a bicarbonate rich chalybeate spring to determine which factors control the composition of iron-metabolizing microbial communities and how the same factors additionally influence mineralogy. The spatial and temporal variability in the microbial community structure was determined with a cluster analysis of DGGE band patterns. Members of the community were identified with a 16S-rRNA based clone library. I showed that seasonal variability and the habitat influence the microbial community strongly while geochemical gradients have less influence. In contrast, I showed that geochemical gradients influence the crystallinity of the minerals while seasonal effects could not be detected. Fe(II)-oxidizing bacteria are not only ubiquitous in modern environments, likely they played a vital role in shaping our planet in the Precambrian. Trace element requirements of bacteria may yield insights into the evolution of a bacterial strain and its metabolism. In order to determine if one of the available photoferrotrophs is a suitable model organism to study the formation of BIFs, I determined the requirements of “Rhodobacter ferrooxidans” strain SW2 for the trace elements nickel, vanadium, cobalt and molybdenum. This strain has preserved the use of trace metals typically abundant on ancient earth. Therefore, it is likely a good model for the past. Additionally, I determined rates of Fe(II) oxidation for photoferrotrophs under various conditions such as light, temperature and pH. Furthermore, we showed with geochemical modeling that a temperature shift of only 25°C is sufficient to explain the banding in banded iron formations. An increase in temperature leads to a faster bacterial oxidation rate of Fe(II) and a decrease in silica precipitation while a decrease in temperature has opposite effects. Fe(II)-oxidizing bacteria are not only exposed to the threat of encrustation, high radical concentration due to the presence of Fe(II) is a constant threat for mutation. Therefore, a lab-protocol was developed to cryo-preserve Fe(II)-oxidizing bacteria anoxically using glycerol. en
dc.description.abstract Eisen ist ein redox-aktives Element. Zwei- und dreiwertiges Eisen sind die wichtigsten Spezies in der Umwelt. Die Löslichkeit von zweiwertigem Eisen in Wasser ist bei neutralem pH ist recht hoch, dahingegen ist dreiwertiges Eisen unter diesen Bedingungen nur schlecht löslich. Fe(III) Minerale können an den Zelloberflächen von eisenoxidierenden Bakterien ausfallen – die Zellen verkrusten. Eine Mineralschicht auf den Zelloberflächen würde die Diffusion von Metaboliten einschränken. Bei phototrophen Organismen kommt hinzu, dass weniger Licht für die Photosynthese zur Verfügung stünde. Um Unterschiede in der Enkrustierung von phototrophen und chemotrophen Eisenoxidierern zu bestimmen, wurden solche Bakterien und die Minerale mittels Rasterelektronenmikroskopie analysiert. Phototrophe Eisenoxidierer haben normalerweise keine Eisenkruste auf den Zelloberflächen, nitratreduzierende Eisenoxidierer sind meist stark verkrustet. Bisher ist unbekannt, wie die Zellen eine Mineralausfällung an den Zelloberflächen verhindern können. Daher wurden Strategien zur Verhinderung der Mineralausfällung an Zelloberflächen untersucht. Dazu wurde der pH an den Zelloberflächen von einem phototrophen Eisenoxidierer gemessen. Dieser ist niedriger als der pH in der die Zelle umgebenden Flüssigkeit. Geochemische Berechnungen zeigen, dass der pH Unterschied zwischen Zelloberfläche und Medium ausreichend ist, um die Mineralausfällung an die Zelloberflächen zu verhindern. Zusätzlich zu dem dargestellten Prozess konnte gezeigt werden, dass Zellen Fasern ausscheiden, an denen die Eisenminerale binden. Im Gegensatz zu dem unterschiedlichen pH an der Zelloberfläche und dem Medium scheint eine Änderung im pH-Wert des Mediums von 6,2 nach 7,4 wenig Einfluss auf die Mineralausfällung an der Zelloberfläche der nitratreduzierenden Eisenoxidierer zu haben – auch wenn die Löslichkeit des Eisens stark mit niedrigerem pH ansteigt. Außerdem scheint der Einfluss des pHs auf die Mineralphase vernachlässigbar. Die funktionellen Gruppen an der Zelloberfläche der Bakterienzelle bilden den direkten Kontakt mit der Umwelt. Daher wurde die Menge und Art der funktionellen Gruppen an der Zelloberflächen von eisenoxidierenden Bakterien mit Hilfe von Säure-Base Titrationen bestimmt. Modellierung der Daten zeigte, dass die Zelloberflächenladung von Bakterien, die nicht verkrusten, stärker negativ ist als die Zelloberfläche von Bakterien, die stark verkrusten. Außerdem wurde gezeigt, dass chemisch synthetisiere Eisenoxide positiv geladen sind wohingegen die Eisenoxide aus Bakterienkulturen negativ geladen sind. Daher ist die elektrostatische Abstoßung der stärker negativ geladenen Zelloberflächen von den Eisenmineralien stärker als die der Zellen, welche mit Mineralien verkrusten. Im Gegensatz zu den Reinkulturen im Labor wird Eisen in der Umwelt von einer Bakteriengemeinschaften oxidiert. Ein Eisensäuerling wurde ausgewählt um die unterschiedlichen Faktoren zu bestimmen, die eine Bakteriengemeinschaften, aber auch die Mineralausfällung bestimmen. Dazu wurde eine örtlich und zeitlich aufgelöste Clusteranalyse der Bakteriengemeinschaften durchgeführt. Zusätzlich wurden die dort vorhandenen Bakterien mit einer 16S-rRNA basierten Klonbibliothek bestimmt. Ich konnte zeigen, dass die saisonalen Veränderungen und das Habitat die Bakteriengemeinschaft stärker beeinflussen als der geochemische Gradient. Im Gegensatz dazu verändern sich die Minerale mit dem geochemischen Gradienten. Eisenoxidierende Bakterien waren vermutlich schon im Präkambrium an der Entstehung der gebänderten Eisenerzformationen beteiligt. Eine Analyse, welche Spurenelemente Bakterien brauchen, könnte Besonderheiten im Metabolismus aufzeigen aber auch unter welchen Bedingen die Evolution eines Bakterienstamms abgelaufen sein könnte. Dies wurde genutzt um zu bestimmen, ob ein phototrophes Bakterium (“Rhodobacter ferrooxidans” sp. SW2) als Modelorganismus für Studien zur Entstehung der gebänderten Eisenerzformationen verwendet werden könnte. Das Bakterium verwendet Molybdän, Cobalt, Vanadium und Nickel ähnlich den Konzentrationen typisch für die frühe Erde und kann daher als gutes Modelsystem angesehen werden. Zusätzlich wurde die Eisenoxidationsrate unter verschiedenen physiologischen Bedingungen, wie beispielsweise pH, Temperatur und Licht, bestimmt. Geochemische Modellierung zeigte außerdem, dass eine Temperaturveränderung von 25°C ausreicht, um die Bänderung der Eisenerzformation zu erklären: ein Temperaturanstieg führt zu schnellerer bakterieller Eisenoxidation, ein Absinken der Temperatur führt zur Ausfällung von Silikaten. Eisenoxidierende Bakterien sind nicht nur von der Verkrustung durch Eisenminerale betroffen, hohe Radikalkonzentrationen, die durch zweiwertige Eisen entstehen, können leicht zu Mutationen führen. Daher wurde ein Protokoll entwickelt, um die eisenoxidierenden Bakterien einfrieren zu können. Damit kann bei Laborkulturen eine Mutation verhindert werden. de_DE
dc.language.iso en de_DE
dc.publisher Universität Tübingen de_DE
dc.rights ubt-podok de_DE
dc.rights.uri http://tobias-lib.uni-tuebingen.de/doku/lic_mit_pod.php?la=de de_DE
dc.rights.uri http://tobias-lib.uni-tuebingen.de/doku/lic_mit_pod.php?la=en en
dc.subject.classification Biologische Oxidation , Phototrophe Bakterien , Anaerobe Bakterien , Autotrophe Bakterien , Eisenstoffwechsel de_DE
dc.subject.ddc 550 de_DE
dc.subject.other Fe(II) oxidation , Photoferrotroph , Early earth , Cell surface , Encrustation en
dc.title Microbial Fe(II) oxidation: cell-mineral interactions and implications for modern and ancient environments en
dc.title Mikrobiell Fe(II) Oxidation: Zell-Mineral Interaktionen und Folgen für die moderne und alte Umwelt de_DE
dc.type PhDThesis de_DE
dcterms.dateAccepted 2011-02-08 de_DE
utue.publikation.fachbereich Geographie, Geoökologie, Geowissenschaft de_DE
utue.publikation.fakultaet 7 Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät de_DE
dcterms.DCMIType Text de_DE
utue.publikation.typ doctoralThesis de_DE
utue.opus.id 5677 de_DE
thesis.grantor 7 Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät de_DE

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