Echolocation Behavior and Foraging Strategies of the FM Bat Natalus tumidirostris

Abstract

Die Dissertation ist gesperrt bis zum 01. Oktober 2026 !

Bats utilize echolocation to navigate and forage in diverse habitats, facing distinct challenges that vary with environmental complexity. Particularly challenging is the detection of fluttering prey in highly cluttered environments, a capability that has never been conclusively demonstrated in frequency modulating (FM) bats. This is why this dissertation explores the echolocation behavior and foraging strategies of the FM bat Natalus tumidirostris, a species about which little is known. We investigated its echolocation and foraging behavior in a semi-natural environment within a flight tent, assessed how its call characteristics enable it to locate prey in cluttered environments, and examined its dietary preferences using both behavioral experiments and metabarcoding techniques.

Initially, we characterized the echolocation behavior of N. tumidirostris, emphasizing its unique method of continuous sampling during the search phase. This species emits faint, short (1.2 ms), broadband, high-frequency FM calls with brief pulse intervals of 26 ms. To our knowledge, no other bat species continuously produces calls without grouping them, maintaining such a high call emission rate of 38 Hz over extended periods during the search phase. This echolocation strategy, combined with morphological adaptations like low wing loading and a low aspect ratio, equips N. tumidirostris for highly maneuverable flight in cluttered spaces, indicating a specialized evolutionary adaptation for hunting in narrow space.

Our research provides novel evidence that N. tumidirostris uses flutter information contained in the echoes from fluttering insects to detect and possibly also to characterize prey. In behavioral experiments, N. tumidirostris showed a clear preference for fluttering over non-fluttering moths. This preference was also demonstrated under behaviorally relevant scenarios where the bats were able to detect fluttering moths as close as 10 cm from dense clutter. Furthermore, we also observed that N. tumidirostris approached a rotating propeller that simulated a fluttering insect. To our knowledge, this is the first study to conclusively show that a FM bat uses flutter information contained in the echoes from the insects it hunts; an ability so far only shown for constant frequency (CF) bats. Moreover, we explore how the echolocation behavior of N. tumidirostris is suited for detecting insect flutter: our Monte Carlo simulations indicate that the species’ continuous emission of calls during the search phase should allow it to receive approximately four acoustic glint echoes from a moth per second. We discuss how N. tumidirostris could extract flutter information from these echoes, either by perceiving sudden amplitude increases within a dominant frequency band or distinct spectral characteristics of the glint echoes, leading to the hypothesis of an insect fluttering. Following detection, N. tumidirostris shifts its echolocation behavior to an inspection phase, where the pulse intervals are reduced to an average of 18 ms. We discuss how N. tumidirostris should be capable of estimating the insect’s flutter frequency during this phase by means of a simple integrator mechanism that counts the number of detected glints per unit of time or by Compressive Sensing, thus enabling it to effectively characterize its prey before attempting a catch. Following this inspection phase, N. tumidirostris proceeded to the final approach towards the insect, where the pulse interval was reduced to values around 6 ms shortly before prey capture.

Finally, our diet analysis confirms Lepidoptera as the predominant order in the diet of N. tumidirostris. The metabarcoding analysis also reveals a very large number of sequences belonging to the Tachinidae family, which are flies that parasitize on insect larvae (especially Lepidoptera). Since adult Tachinids are diurnal and so do not overlap in activity with bats, we conclude that N. tumidirostris must be consuming caterpillars infested by larvae of Tachinids. The presence of non-fluttering prey such as caterpillars as well as a few number of spiders in the diet of N. tumidirostris suggests this bat also uses active gleaning as an additional foraging strategy to flutter detection to hunt for insects in highly cluttered environments.

Fledermäuse nutzen Echoortung zur Orientierung und Nahrungssuche in verschiedenen Lebensräumen. Sie begegnen dabei unterschiedlichen Herausforderungen, die von der Komplexität der Umgebung abhängen. Besonders herausfordernd ist die Detektion von flatternder Beute bei dichter Vegetation; eine Fähigkeit, die bei frequenzmodulierenden (FM) Fledermäusen noch nie schlüssig nachgewiesen wurde. Aus diesem Grund untersucht diese Dissertation das Echoortungsverhalten und die Jagdstrategien der wenig erforschten FM-Fledermausart Natalus tumidirostris. In Verhaltensexperimenten im Flugzelt unter seminatürlichen Bedingungen untersuchten wir das Echoortungs- und Jagdverhalten beim Fang von Insekten und diskutieren, wie das Echoortungssystem dieser Art angepasst ist, Beute im narrow space mit Echoortung zu detektieren und zu evaluieren. Des Weiteren führten wir Kotanalysen mittels Metabarcoding durch, um das Beutespektrum von N. tumidirosis zu bestimmen. Im Suchflug sendete N. tumidirostris kontinuierlich sehr leise, kurze (1.2 ms), breitbandige, hochfrequente FM-Laute mit einem sehr konstanten Pulsintervall von durchschnittlich 26 ms aus. Nach unserem Wissen produziert keine andere bisher beschriebene Fledermausart im Suchflug kontinuierlich Rufe mit einer Rufrate von 38 Hz, ohne die Laute zu gruppieren. Diese Echoortungsstrategie, in Kombination mit morphologischen Anpassungen wie einem sehr niedrigen wing loading und sehr niedrigen aspect ratio, welche diese Art zu einen äußerst manövrierfähigem Flug im hindernisreichen Räumen befähigen, deutet darauf hin, dass N. tumidirostris für die Jagd im narrow space angepasst ist. Unsere Verhaltensuntersuchungen zeigen darüber hinaus, dass N. tumidirostris die in den Echos flatternder Insekten enthaltenen Flatterinformation nutzt, um Beute zu detektieren und möglicherweise auch zu charakterisieren. In einem Verhaltensexperiment zeigte N. tumidirostris eine klare Präferenz für flatternde gegenüber nicht flatternden Motten. In einem weiteren Verhaltensexperiment, bei dem Motten 10 cm vor dichter Vegetation präsentiert wurden, fingen die Tiere die Motten nur, wenn sie flatterten. Außerdem flog N. tumidirostris einen rotierenden Propeller an, welcher den Flügelschlag eines Insekts simuliert. Unseres Wissens ist dies die erste Studie, die schlüssig zeigt, dass eine FM-Fledermaus die in den Echos der Insekten enthaltene Flatterinformation nutzt; eine Fähigkeit, die bisher nur für CF-Fledermäuse (constant frequency) nachgewiesen wurde. Darüber hinaus untersuchten wir, wie sich das Echoortungsverhalten von N. tumidirostris für die Erkennung von Flatterinformation eignet: Unsere Monte-Carlo-Simulationen zeigten, dass die Art durch die kontinuierliche Aussendung von Rufen während der Suchphase in der Lage sein sollte, von einer Motte pro Sekunde etwa vier Echos mit glint zu erhalten. In einem einzelnen Echo mit Glint ist Flatterinformation in Form einer plötzlichen Amplitudenerhöhung innerhalb eines begrenzten Frequenzbandes sowie durch die spektralen Eigenschaften des Glints kodiert. Wir gehen davon aus, dass die Information in einem einzelnen Echo für die Hypothese ausreicht, dass das Echo von einem flatternden Insekt kommt. Nach der Detektion wechselte N. tumidirostris im Echoortungsverhalten vom Suchflug zur Inspektionsphase, die im Mittel 0.6 s dauerte und in der die Pulsintervalle auf durchschnittlich 18 ms reduziert wurden. Wir diskutieren, wie N. tumidirostris in der Lage sein könnte, die Flatterfrequenz des Insekts während dieser Phase abzuschätzen, entweder durch einen einfachen Integrationsmechanismus, der die Anzahl der erkannten glints pro Zeiteinheit zählt, oder durch Compressive Sensing. An die Inspektionsphase schloss sich die finale Annäherung an das Insekt an. Dabei wurde der Lautabstand auf Werte um die 6 ms kurz vor dem Fang abgesenkt. Die Kotanalyse mit Metabarcoding ergab, dass der Hauptbestandteil der Nahrung von N. tumidirostris aus Insekten der Ordnung Lepidoptera besteht. Außerdem ergab diese Analyse einen hohen Anteil an DNA von Fliegen aus der Familie der Tachinidae. Da diese Fliegen Insektenlarven, insbesondere aus der Ordnung der Lepidoptera, parasitieren und die adulten Fliegen tagaktiv sind, gehen wir davon aus, dass N. tumidirostris Raupen konsumiert, die von Tachiniden befallen sind. Die Anwesenheit von nicht flatternder Beute wie Raupen und eine reduzierte Anzahl von Spinnen in der Nahrung von N. tumidirostris deutet darauf hin, dass diese Fledermaus neben Flatterdetektion auch das "aktives gleaning” als Jagdstrategie nutzt, um Insekten im narrow space zu jagen.