Back to the Future – Seed Banks as a Tool to Investigate Recent Adaptation to Global Change

Abstract

Der Klimawandel stellt alle Ökosysteme vor enorme Herausforderungen. Insbesondere Pflanzen sind als sessile Organismen für Veränderungen in ihrer Umwelt anfällig. Um mit sich ändernden Bedingungen zurecht zu kommen, können Pflanzen sich evolutionär anpassen, was wiederum teilweise nur weniger Generationen bedarf. In der Forschung werden unterschiedliche Methoden verwendet, um zu untersuchen, wie der Klimawandel zu Verschiebungen in Pflanzenmerkmalen (z.B. Blühzeitpunkt) führt. Ein Beispiel hierfür sind Studien mit Herbariumsbelegen und/oder historischen Datenaufzeichnungen, welche viele unterschiedliche Pflanzenarten beinhalten können. Bei dieser Art von Untersuchung kann jedoch nicht zwischen plastischen Reaktionen der Pflanzen und evolutionären Anpassungen unterschieden werden. “Forward-in-time resurrection studies”, bei welchen man lebende Pflanzen von Vor- und Nachfahren einer Population miteinander vergleicht, machen diese Unterscheidung möglich. So bilden “resurrection studies” eine zuverlässige Methode, um die Evolution in Phänotypen und mögliche Trade-Offs mit anderen Umweltfaktoren zu bestimmen. Des weiteren kann durch ihre Anwendung Wissen für die Wiederansiedlung und den Schutz von Arten generiert werden. Obwohl in den letzten Jahren die Anzahl an Publikationen, welche den “resurrection approach” genutzt haben, stetig zugenommen hat, untersuchen diese Studien meistens nur einzelne Arten und berücksichtigen hierbei nur eine oder wenige Populationen. Ein Ziel der vorliegenden Arbeit ist es die Möglichkeiten, wie man evolutionäre Anpassungen in Pflanzen untersuchen kann, weiter auszuschöpfen. Dabei wird so vorgegangen, dass der klassische “forward-in-time” Modus zu einem “back-in-time” Modus verändert wird, indem bereits gesammelte und in Samenbanken gelagerte Samen, als Vorfahren für die Experimente genutzt und mit neu gesammelten Nachfahren der gleichen Populationen verglichen werden. Den Zugang zu den Samen der Vorfahren hat eine Zusammenarbeit mit fünf europäischen Samenbanken ermöglicht, sodass am Ende unterschiedliche Gewächshausexperimente mit insgesamt 18 Arten durchgeführt werden konnten. Kapitel I beinhaltet eine Untersuchung von insgesamt 13 Pflanzenarten, wobei Unterschiede zwischen Vor- und Nachfahren in Blühzeitpunkt und in Wachstum im Fokus stehen. Zusätzlich werden diese Ergebnisse mit lokalen Klimadaten der letzten Jahrzehnte in Zusammenhang gesetzt. Kapitel II und III legen das Augenmerk auf Bewässerungsbehandlungen zur Simulierung des Klimawandels. Dadurch kann bestimmt werden inwiefern die untersuchten Pflanzenpopulationen an Trockenheit angepasst sind. Kapitel II beleuchtet Merkmalsunterschiede zwischen Vor- und Nachfahren von 13 Arten unter Trockenheitsbedingungen in frühen Lebensstadien. Da im Unterschied dazu in Kapitel III nur vier Arten Gegenstand der Untersuchung sind, kann die Genauigkeit der Analysen erhöht und weitere Merkmale, sowie den Einfluss der Kombination aus Trockenheit und Insektenfraß getestet werden. Darüber hinaus wurde mit Hilfe von QST- FST Analysen auch der Einfluss von selektiven und zufälligen Faktoren auf die Evolution der Merkmale untersucht. Im Rahmen der vorliegenden Arbeit konnten Hinweise dafür gefunden werden, dass die Nachfahren ihre Lebenszyklen durch schnelles Wachstum und frühere Blühzeitpunkte zeitlich nach vorne gelegt haben. Da die Populationen aus Regionen stammen, in welchen in den letzten Jahrzehnten die Häufigkeit und Intensität von Trockenheit zugenommen hat, ist zu vermuten, dass die beobachteten Merkmalsveränderungen dazu dienen Trockenstress im Sommer zu vermeiden. Die Ergebnisse sind über viele Pflanzenarten hinweg konsistent, so ist davon auszugehen, dass sie Folge von selektiven, nicht zufälligen evolutionären Prozessen sind. Die Ergebnisse der QST- FST Analysen in Kapitel III konnten diese Vermutung teilweise bestätigen. Neben der Untersuchung von Merkmalsveränderungen als Antwort auf den Klimawandel, welche auf eine rasche Evolution der Pflanzenpopulationen in Europa hindeuten, ist ein Anliegen dieser Arbeit den “back-in-time” Modus innerhalb der “resurrection Studien” zu etablieren. Die durchgeführten Experimente machen deutlich, dass Samen aus Samenbanken (bei einer Reduzierung offensichtlicher Ungenauigkeiten) eine bisher ungenutzte genetische Ressource für Experimente darstellen. Eine Vielzahl von zukünftigen Multi-Arten-Studien, in welchen evolutionäre Anpassungen von Pflanzen als Antwort auf den Klimawandel untersucht werden, könnte durch ihre Verwendung ermöglicht werden.

Climate change poses challenges for all ecosystems. Plants, as sessile organisms, are particularly vulnerable to shifts in their environmental conditions and are at high risk for local extinction. To avoid extinction and to cope with novel conditions, plant populations can respond through adaptive evolution, which sometimes only requires a few generations to occur. Scientists are using several methods to study how climate change leads to shifts in plant traits. For example, there are studies with herbaria specimens and/or old data collections that include many different species, which help to detect general patterns of trait shifts (e.g. flowering onset). However, such observational studies do not differentiate between plastic responses of plants and the possibility of adaptive evolution. In order to discern between these possibilities, “forward-in-time“ resurrection experiments, where ancestors of a single population are revived and compared to their descendants, can be used. Thus, resurrection experiments are useful for detecting the rate of phenotypic evolution, examining potential trade-offs with co-occurring environmental conditions, and learning about evolutionary rescue, restoration and conservation. Although the number of publications using the “forward-in-time“ resurrection approach is continuously increasing, the published studies often focus only on single species and investigate only one or a few populations. In order to broaden the possibilities of studying the evolution of plant traits in response to climate change, I aimed with this work to turn the “forward-in-time“ resurrection approach into a “back-in-time“ mode, by comparing ancestral seed material stored in seed banks with their contemporary populations. To gain access to ancestral seed material, I established collaborations with five European seed banks and eventually conducted several common garden greenhouse experiments with 18 plant species, always comparing ancestors with their descendants. In Chapter I, I studied 13 species and investigated differences between ancestors and descendants with regard to phenology (flowering onset) and early growth. Here, I further related climatic data to trait differentiations of the temporal origins. In Chapters II and III, I used watering treatments as a proxy for climate change, which also enables testing for adaptations to drought. In Chapter II, using multiple species detecting general patterns, I focused on trait differentiation in early life stages in response to drought. Whereas the usage of only four species in Chapter III allowed me to increase precision and to study interactions of responses to drought with co-occurring herbivory. Furthermore, I disentangled selective from random forces driving recent trait changes by performing QST- FST comparisons in this study. Across the three chapters of this thesis, I found evidence that the descendants advanced their life cycles through rapid growth and advanced flowering. As the populations originated from regions where drought frequencies and intensities have increased during the last decades, it is comprehensible that the observed trait shifts may reflect escape strategies to avoid drought stress in summer. As the observed patterns were consistent across multiple-species, I hypothesise that trait differentiations between ancestors and descendants are the result of selective instead of random evolutionary processes. This assumption is further confirmed by my QST-FST comparisons in Chapter III, which shows that flowering onset was under directional selection. Besides detecting phenotypic trait shifts that indicate rapid evolution of European plant populations during the last decades, one goal of this thesis was to establish the “back-in-time“ mode for resurrection studies using ancestral seed material stored in seed banks. After performing my experiments and minimising apparent uncertainties of this approach, I am confident that seed bank collections are untapped resources that could enable a variety of future studies, especially with multiple species, to investigate evolutionary changes of plant traits in response to climate change.